Kirke este de origine engleză și irakiană-evreiască. A fost botezată după Domino Harvey, pe care mama ei l-a cunoscut când Harvey era o tânără. Familia Kirke este o ramură tânără a unei familii de nobili din Nottinghamshire și descinde, de asemenea, din baronii Gibson-Craig. Bunica maternă a lui Kirke a fost israeliană.
Domino a fost pregătită muzical de tatăl ei Simon Kirke, toboșarul de la Free și Bad Company. De la vârsta de nouă ani, a cântat în coruri, opere și piese de teatru înainte de a se muta la New York, unde a urmat Liceul Fiorello H. LaGuardia pentru a studia vocea clasică și pianul.
Mama ei, Lorraine, conduce buticul Geminola din SoHo, iar surorile ei, Lola Kirke și Jemima Kirke, sunt actrițe. Bunicul ei matern a fost investitorul imobiliar Jack Dellal.
După ce a fost observată la un spectacol la Joe’s Pub, la vârsta de 17 ani, de către producătorul Andres Levin, Kirke a semnat cu casa de discuri a acestuia, Fun Machine. La scurt timp după aceea, ea și-a unit forțele cu Jordan Galland și a format trupa DOMINO, care a înregistrat un EP cu Mark Ronson și a făcut turnee timp de trei ani cu formații precum Gang of Four și Lily Allen. Trupa a apărut, de asemenea, în filmul indie Tiny Furniture al Lenei Dunham. Videoclipul pentru piesa lor „Green Umbrella”, regizat de Galland, a câștigat premiul pentru cea mai bună formă muzicală la Da Vinci Film and Video Festival 2006.
„The Guard” a fost produs de Domino, Timo Ellis și Jorge Elbrecht și a fost înregistrat în Williamsburg, Brooklyn.
.