Braz J Med Biol Res, September 2004, Volume 37(9) 1403-1409
The relationship between salivary cortisol concentrations and anxiety in adolescent and non-adolescent pregnant women
P.H.C. Rondó1, A.J. Vaz2, F. Moraes3 and A. Tomkins4
1Departamento de Nutrição, Faculdade de Saúde Pública, 2Departamento de Análises Clínicas e Toxicológicas, Faculdade de Ciências Farmacêuticas, und 3Instituto de Matemática e Estatística, Universidade de São Paulo, São Paulo, SP, Brasil
4Centre for International Child Health, Institute of Child Health, University of London, London, UK
Abstract Introduction Material and Methods Results Discussion Acknowledgments Correspondence and Footnotes
Abstract 
Das Hauptziel der vorliegenden Studie war es, die Beziehung zwischen Speichelcortisolkonzentrationen und selbstberichteter Angst bei 50 jugendlichen undund selbstberichteter Angst bei 50 jugendlichen und 178 nicht jugendlichen Frauen im letzten Schwangerschaftsmonat zu untersuchen. Die Probanden wurden nach dem Zufallsprinzip aus einer früheren Studie ausgewählt, an der Frauen teilnahmen, die zwischen September 1997 und August 2000 in 17 Gesundheitseinrichtungen im Südosten Brasiliens zur Schwangerenvorsorge gingen. Das Speichelcortisol wurde mit einem Enzym-Immunoassay-Kit gemessen, und die Angst wurde mit dem State-Trait Anxiety Inventories (STAI) von Spielberger bewertet. Nach der Speichelsammlung füllten die Teilnehmer den STAI aus. Die mittleren Cortisolkonzentrationen von schwangeren Jugendlichen (14,17 ± 6,78 nmol/l) und Nicht-Jugendlichen (13,81 ± 8,51 nmol/l) waren ähnlich (P = 0,89). Dreiundvierzig Prozent der schwangeren Jugendlichen und 30,5 % der Nicht-Jugendlichen fühlten sich zum Zeitpunkt der Befragung ängstlich (State Anxiety Inventory (SAI)-Scores >40; P = 0,06). Die Cortisolkonzentrationen der Jugendlichen standen in einem negativen Zusammenhang mit den SAI-Werten (r = -0,39; P = 0,01), die einen vorübergehenden Zustand der Angst bewerten. Es gab einen statistisch signifikanten Unterschied in der mittleren Cortisolkonzentration zwischen Jugendlichen mit niedrigen (£40) und hohen (>40) SAI-Werten (P = 0,03, t-Test), aber keine Unterschiede bei Nicht-Jugendlichen. Die negative Beziehung zwischen Speichelcortisolkonzentrationen und Angstwerten bei Jugendlichen könnte auf pubertätsbedingte Hormonunterschiede in diesem Lebensabschnitt zurückzuführen sein. Schwangere Jugendliche haben möglicherweise einzigartige biologische oder psychologische Merkmale im Vergleich zu Erwachsenen und nicht schwangeren Jugendlichen. Daher müssen wir mehr über die Hypothalamus-Hypophysen-Nebennierenrinden-Achse schwangerer Jugendlicher wissen.
Schlüsselwörter: Angst, Speichelcortisol, schwangere Jugendliche, State Anxiety Inventory
Einleitung
Cortisol erreicht in der Spätschwangerschaft infolge der plazentaren Produktion von Corticotrophin-Releasing-Hormon (CRH) einen Höchststand und fällt bei der Geburt abrupt ab. Es scheint, dass die erhöhten freien und gesamten Cortisolspiegel in der Schwangerschaft mit einer Neueinstellung der Empfindlichkeit der Hypothalamus-Hypophysen-Nebennieren-Achse (HPA) zusammenhängen und nicht nur mit einem Anstieg der Corticotrophin-bindenden Globulin- oder CRH-Spiegel (1).
Während der Schwangerschaft kann Cortisol die Plazentafunktion, die uterine Durchblutung und die uterine Reizbarkeit beeinflussen und so indirekt das Wachstum und die Entwicklung des Fötus oder das Einsetzen vorzeitiger Wehen steuern (2).
Nach Kirschbaum und Hellhammer (3) ist die Messung von Cortisol im Speichel aufgrund der nicht-invasiven und laborunabhängigen Probenahme eine wertvolle Alternative geworden. Der Cortisolspiegel im Speichel wird nicht von der Speichelflussrate beeinflusst, da das Hormon wahrscheinlich durch passive Diffusion in den Speichel gelangt. Darüber hinaus verhindern die Azinuszellen, die die Speicheldrüsen auskleiden, dass Proteine und proteingebundene Moleküle in den Speichel gelangen. Somit ist die Bestimmung des Speichelcortisols ein einfaches Maß für die ungebundene „freie“ Hormonfraktion und hat eine Reihe von potenziellen Vorteilen gegenüber den herkömmlicheren Gesamtserumkonzentrationen. Zu diesen Vorteilen gehören ein stressfreies und nicht-invasives Entnahmeverfahren und die Messung eines Parameters, von dem man annimmt, dass er die Serumkonzentration des biologisch aktiven, ungebundenen Cortisols widerspiegelt.
In den letzten Jahren wurden psychologische Faktoren wie Angst zunehmend mit hormonellen Veränderungen im Körper wie der Cortisolsekretion in Verbindung gebracht. Der psychologische Status einer Person ist per se ein wirksamer Stimulus für die Aktivierung des Nebennierensystems, was durch die Messung des Speichelcortisols nachgewiesen werden kann (4). Die Bewertung des Cortisolspiegels und der selbstberichteten Ängste bei schwangeren Jugendlichen ist deshalb so wichtig, weil sowohl die Adoleszenz als auch die Schwangerschaft Entwicklungsphasen sind, die durch hormonelle und emotionale Veränderungen gekennzeichnet sind (5). Einigen Studien zufolge sind Ängste und/oder Depressionen bei schwangeren Jugendlichen besonders häufig (6-8).
Ziel dieser Untersuchung war es daher, zu untersuchen: 1) die Beziehung zwischen den Konzentrationen von Speichelcortisol und selbstberichteter Angst bei jugendlichen und nicht jugendlichen schwangeren Frauen und 2) die Prävalenz von selbstberichteter Angst in der Schwangerschaft.
Material und Methoden
Insgesamt 228 schwangere Frauen wurden aus einer Kohorten-Längsschnittstudie rekrutiert, die zwischen 1997 und 2000 in 15 Gesundheitseinrichtungen und 2 Krankenhäusern in Jundiaí, SP, Brasilien (8), durchgeführt wurde, um die Angst zu untersuchen. Frauen mit chronischen Infektionskrankheiten, Stoffwechselkrankheiten, Kardiopathie, psychischen Erkrankungen, Bluthochdruck/Präeklampsie/Eklampsie und Mehrlingsgeburten wurden nicht in die Studie aufgenommen.
Die selbstberichtete Angst wurde anhand des State-Trait Anxiety Inventories (STAI) (9) und durch Speichelcortisolmessungen ermittelt. Der STAI ist ein zuverlässiges und weit verbreitetes Maß für Ängste. Durch die Messung von Zustands- und Eigenschaftsangst ist der STAI das am besten geeignete Instrument zur Ermittlung des Grundniveaus der Angst bei schwangeren Frauen (10). Es handelt sich um ein gut standardisiertes Selbstauskunftsinstrument mit 40 Items, mit dem sowohl Zustands- als auch Eigenschaftsangst gemessen werden können. Beim State Anxiety Inventory (SAI) werden die Probanden gefragt, wie sie sich zum Zeitpunkt der Befragung fühlen, und beim Trait Anxiety Inventory (TAI) werden sie gefragt, wie sie sich im Allgemeinen fühlen. Sowohl für das SAI als auch für das TAI wurde ein Cut-off-Punkt von Werten >40 gewählt. Nach der Speichelsammlung füllten die Teilnehmer den STAI aus. Die Speichelcortisolkonzentrationen wurden als Indikator für die Aktivierung der HPA-Achse gemessen, da die biologische Aktivität von Steroidhormonen vom freien (nicht proteingebundenen) Anteil der gesamten Hormonspiegel abhängt. Forscher haben nachgewiesen, dass die Speichelcortisolkonzentrationen die freien Plasmacortisolspiegel genau widerspiegeln, auch wenn die Gesamtcortisolspiegel während der Schwangerschaft ansteigen (11). Daher ist Speichelcortisol in der Schwangerschaft ein empfindlicher Index für die Angst während dieser Zeit.
Die Frauen wurden zu Hause von Feldarbeitern untersucht und angewiesen, ihren Mund mit Wasser auszuspülen, bevor die Speichelproben in „Speichelröhrchen“ (Sarstedt Inc., Nümbrecht, Deutschland) gesammelt wurden. Die „Salivette“ besteht hauptsächlich aus einem kleinen Wattestäbchen, das in ein Standard-Zentrifugationsröhrchen passt. Durch sanftes Kauen auf dem Wattestäbchen regen die Probanden den Speichelfluss so an, dass innerhalb von 30-60 s ausreichend Material zur Verfügung steht. Durch die Speichelentnahme mit der „Salivette“ wird nicht nur eine emotionale Voreingenommenheit gegenüber der Probe vermieden, sondern auch das Pipettieren der Probe erleichtert, da die Rückstände vom klaren, wässrigen Speichelüberstand getrennt werden (3). Drei Speichelproben wurden zwischen 8:30 und 9:00 Uhr morgens entnommen, um tageszeitliche Schwankungen der Hormonkonzentrationen zu kontrollieren. Die Proben wurden auf Eis aufbewahrt, zentrifugiert und bis zur Untersuchung bei -20 ºC für maximal einen Monat gelagert. Cortisol wurde mit einem Speichel-Cortisol-Enzymimmunoassay-Kit (Salimetrics, LLC, State College, PA, USA) in der Abteilung für klinische und toxikologische Analysen der Fakultät für Pharmazeutische Wissenschaften der Universität von São Paulo gemessen. Alle Frauen wurden in der Spätschwangerschaft untersucht (mittleres Schwangerschaftsalter in Wochen = 35,97; SD = 4,84).
Spearman-Korrelationen wurden verwendet, um die Beziehungen zwischen Speichelcortisol und Angstwerten bei jugendlichen und nicht jugendlichen Schwangeren sowie die Konsistenz der Beziehungen zu bestimmen. Das Signifikanzniveau wurde auf P £ 0,05 festgelegt. Die Daten wurden mit Hilfe der Software SPSS für Windows, Version 10 (1999) und Statistic (StatSoft, Inc., 1995) statistisch ausgewertet.
Die Studie wurde von der Ethikkommission der Universität von São Paulo und dem Gesundheitsministerium der Stadt Jundiaí, in der die Daten erhoben wurden, genehmigt. Die schriftliche Einwilligung der Frauen wurde eingeholt.
Ergebnisse
Die Merkmale der in die Studie einbezogenen schwangeren Frauen sind in Tabelle 1 aufgeführt. Jugendliche hatten ein niedrigeres Pro-Kopf-Einkommen als Nicht-Jugendliche (l2 = 12,08; P = 0,002). Die meisten Jugendlichen waren ledig (ohne Partner) und primiparous, verglichen mit Nicht-Jugendlichen (l2 = 32,16; P < 0,001).
Mittelwerte und Standardabweichungen für die Speichelcortisolkonzentrationen und die STAI-Scores sind in Tabelle 2 aufgeführt. Die mittleren Cortisolkonzentrationen waren bei schwangeren Jugendlichen und Nicht-Jugendlichen ähnlich (P = 0,89) und niedriger (12,13) oder ähnlich (1,14-16) wie in anderen Studien berichtet. Die mittleren TAI-Werte beider Frauengruppen lagen über dem Grenzwert (>40), der zur Einstufung von Personen als allgemein ängstlich verwendet wird. Jugendliche wiesen im Vergleich zu Nicht-Jugendlichen höhere mittlere TAI-Werte auf (P = 0,04). Dreiundvierzig Prozent der schwangeren Jugendlichen und 30,5 % der Nicht-Jugendlichen fühlten sich zum Zeitpunkt der Befragung ängstlich (SAI-Werte >40; P = 0,06). Etwa 63 % der schwangeren Jugendlichen und 51,4 % der Nicht-Jugendlichen fühlten sich generell ängstlich (TAI-Scores >40; P = 0,10).
Die Spearman-Korrelationskoeffizienten zwischen Speichelcortisolkonzentrationen und SAI-Scores für schwangere Jugendliche und Nicht-Jugendliche sind in Abbildung 1 dargestellt. Die Cortisolkonzentrationen waren bei den Jugendlichen negativ mit den SAI-Werten korreliert (r = -0,39; P = 0,01). Es gab einen statistisch signifikanten Unterschied (P = 0,03, t-Test) in den mittleren Speichelcortisolkonzentrationen zwischen Jugendlichen mit niedrigen (£40) und hohen (>40) SAI-Werten (Abbildung 2).
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Abbildung 1. Regressionsanalyse von Speichelcortisol gegenüber Angstwerten für jugendliche (N = 50) und nicht jugendliche (N = 178) schwangere Frauen. Die Angstwerte wurden mit Hilfe des State Anxiety Inventory (SAI, Ref. 9) ermittelt. |
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Abbildung 2. Vergleich des mittleren Speichelcortisols mit niedrigen (£40) und hohen (>40) Angstwerten bei jugendlichen (N = 50) und nicht jugendlichen (N = 178) schwangeren Frauen. Das Quadrat in der Mitte des Boxplots entspricht dem Mittelwert. Die horizontalen Linien der Box entsprechen dem 25. und 75. Perzentil und die Balken den Höchst- und Mindestwerten. Die Angstwerte wurden mit Hilfe des State Anxiety Inventory (Ref. 9) ermittelt. |
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Tabelle 1. Merkmale der jugendlichen und nicht jugendlichen schwangeren Frauen, die an der vorliegenden Studie teilnahmen. |
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Tabelle 2. Speichelcortisolkonzentrationen und Angstwerte bei jugendlichen und nicht jugendlichen Schwangeren. |
Diskussion
Soweit uns bekannt ist, ist dies die einzige epidemiologische Studie in der Literatur, in der die selbstberichtete Angst, die mit dem STAI bewertet wurde, und die Cortisolkonzentrationen von jugendlichen und nicht jugendlichen Schwangeren verglichen werden. Unsere Ergebnisse stimmen mit anderen Studien an schwangeren Jugendlichen überein, in denen ein negativer Zusammenhang zwischen niedrigen Cortisolkonzentrationen und Symptomen von Angst, Depression oder Verhaltensstörungen festgestellt wurde (5,17).
Personen mit einer hohen Reaktivität der HPA-Achse neigen dazu, signifikantere Stresssymptome (Angst, Depression usw.) und höhere Cortisolkonzentrationen zu haben (18). Der Zusammenhang zwischen hohen Cortisolkonzentrationen und Stress stammt jedoch hauptsächlich aus Studien mit schwereren oder chronisch gestörten Personen (19-21) und scheint bei gesunden Erwachsenen nicht signifikant zu sein (22,23). Die Cortisolkonzentrationen sind nicht nur bei schwer oder chronisch gestörten Erwachsenen hoch, sondern auch bei schwangeren Frauen (2,24-26). Dennoch sollte betont werden, dass die hohen Cortisolkonzentrationen in der Schwangerschaft nicht pathologisch sind.
Im Gegensatz zu den Daten, die für gestörte Erwachsene gewonnen wurden, wurden niedrigere Cortisol- und CRH-Konzentrationen mit Depressions- und Verhaltensstörungssymptomen bei schwangeren Jugendlichen in Verbindung gebracht (5,17), was auf ein Muster der Hyporesensibilität der HPA-Achse bei diesen Frauen hinweist. Ponirakis et al. (12) berichteten, dass schwangere Jugendliche mit höheren negativen TAI-Scores und niedrigeren Speichelcortisolkonzentrationen einen positiveren Geburtsverlauf hatten. Für die Reaktivität der HPA-Achse bei schwangeren Jugendlichen, die nicht den Hypothesen entspricht, gibt es einige Erklärungen. In Anbetracht der pubertätsbedingten Hormonveränderungen in diesem Lebensabschnitt könnten die neuroendokrinen Veränderungen, die mit der Schwangerschaft in der Adoleszenz einhergehen, einen Teil dieses Ergebnisses erklären. Die Gonadensteroidkonzentrationen steigen bei Jugendlichen nach der Menarche weiter an (27). Jugendliche befinden sich also in einem Lebensabschnitt, in dem eine rasche biologische und sogar psychosoziale Entwicklung stattfindet. Die weniger ausgereifte Hypothalamus-Hypophysen-Nebennierenrinden-Achse in der Adoleszenz sowie die zahlreichen hormonellen Veränderungen in der Schwangerschaft könnten auf unbekannte Weise mit der HPA-Achse oder mit psychologischen Faktoren interagieren und emotionale Veränderungen bei schwangeren Jugendlichen hervorrufen (5). Eine andere Erklärung ist, dass die hohen CRH- und Cortisolkonzentrationen, die bei depressiven Erwachsenen beobachtet werden, als Ergebnis von Versuchen zur Homöostase nach wiederholten depressiven Symptomen interpretiert werden können (17). Obwohl die Adoleszenz für einige Frauen eine belastende Zeit ist (6,8,28), ist die Belastungsgeschichte bei Jugendlichen im Vergleich zu Erwachsenen relativ kurz, und wahrscheinlich haben sich die belastungsbedingten Veränderungen im HPA-Rückkopplungssystem noch nicht etabliert (17). Daher kann ein niedriger Cortisolspiegel ein physiologisches Korrelat von Depressionen und Ängsten während der Schwangerschaft im Jugendalter sein.
In den wenigen Studien über die HPA-Achse bei (nicht schwangeren) Jugendlichen mit Depressionen (7,29-32) scheint es nur wenige konsistente Veränderungen der HPA-Achse zu geben, die mit denen von Erwachsenen mit Depressionen vergleichbar sind (z. B. Hypercortisolismus). In einer von Dorn et al. (33) durchgeführten Studie zeigten depressive Jugendliche nicht die vorhersehbare ACTH- und Cortisol-Reaktion auf einen CRH-Challenge-Test am Schaf. Die Nichtunterdrückung der Cortisolsekretion während des „Dexamethason-Suppressionstests“, einem Marker für einige Arten von Depressionen bei Erwachsenen, hat sich bei Kindern und Jugendlichen als unzuverlässig und unspezifisch erwiesen (34,35).
Es ist zwar bekannt, dass der Cortisolspiegel bei schwangeren Frauen erheblich ansteigt, die genaue Rolle dieser höheren Werte ist jedoch nicht vollständig geklärt. In einer Studie, an der hauptsächlich erwachsene schwangere Frauen teilnahmen, wurde ein geringer Zusammenhang zwischen psychologischen Werten und Cortisolkonzentrationen festgestellt (36). Smith et al. (37) fanden in einer Studie mit erwachsenen und jugendlichen Erstgebärenden keine signifikanten Zusammenhänge zwischen Cortisolspiegeln und Stimmungsstörungen. Smith und Thomson (38) berichteten, dass die HPA-Achse während der Schwangerschaft die normale Unterdrückung von Cortisol durch Dexamethason verliert und erhöhte Basalwerte von Cortisol aufweist, wobei der Tagesrhythmus beibehalten wird – Merkmale, die auch bei Patienten mit endogener Depression zu finden sind. Es ist möglich, dass die einzigartigen physiologischen und psychologischen Veränderungen in der Schwangerschaft zu anderen Zusammenhängen zwischen Cortisolspiegeln und selbstberichteten Ängsten führen als bei nicht schwangeren Personen. Wir stimmen mit McCool et al. (11) und Dorn und Susman (5) überein, wenn sie betonen, dass es notwendig ist, mehr über die Physiologie der Schwangerschaft zu wissen, insbesondere über die HPA-Achse, und darüber, ob sich die Physiologie der Schwangerschaft im Jugendalter von derjenigen bei Erwachsenen unterscheidet.
Daher sollten künftige größere epidemiologische Studien durchgeführt werden, um die Hormonkonzentrationen und Angst/Depression bei schwangeren und nichtschwangeren Erwachsenen und Jugendlichen zu untersuchen und die Einflüsse von Alter, Entwicklung und Schwangerschaftsstatus auf ihre HPA-Achse zu untersuchen.
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Danksagung
Die Autoren danken dem Gesundheitsministerium der Stadt Jundiaí und dem Personal des Hospital Maternidade de Jundiaí, Hospital de Caridade São Vicente de Paulo, Hospital Dr. Paulo Sacramento, Hospital Santa Rita de Cássia, Casa de Saúde Dr. Domingos Anastácio und Centro Médico Pitangueiras für die Erlaubnis, unsere Studie in ihren Einrichtungen durchzuführen.
Korrespondenz und Fußnoten
Anschrift für Korrespondenz: P.H.C. Rondó, Departamento de Nutrição, Faculdade de Saúde Pública, USP, Av. Dr. Arnaldo, 715, 01246-904, São Paulo, SP, Brasil. Fax: +55-11-3066-7771. E-Mail: [email protected]
Forschung unterstützt von FAPESP (Nr. 1998/00321-0) und CNPq (Nr. 520/242/97-1). CAPES/British Council sponserte eine Verbindung zwischen der Universität von São Paulo und der Universität von London. Eingereicht am 16. Oktober 2003. Angenommen am 18. Mai 2004.